
今作の敵とのエンカウント(遭遇)方式は、ランダムエンカウントとなっています。
フィールド上に敵の姿は見えず、移動していると敵と遭遇し戦闘画面に入ります。
基本的に、一度の戦闘後には一定以上歩かないと再びエンカウントすることはありません。
本作の戦闘形式はドラゴンクエストでは定番のターン制バトルとなっています。
時間無制限のなか、戦闘参加メンバーの行動を決定する(作戦「めいれいさせろ」の場合は個別に可能)と開戦され、原則として「すばやさ」が高い順番で行動を行います。
ただしこれは絶対ではなく、素早さが低いキャラが高いキャラより先行する場合もあります。
この行動順を見極めるのが戦闘の基本かつ重要な部分になります。
味方と敵全員が行動してターン終了すると再び行動選択を行い、戦闘終了するまで繰り返します。
戦闘に入ったらコマンドを決定します。
一番最初に3種類のコマンドを決定し、その後に個別キャラごとに決定します。
| コマンド | 説明 |
| たたかう | モンスターと戦うことを決定。これを選ぶと個別コマンドへ |
| さくせん | 各キャラクターの作戦を決定する |
| にげる | 戦闘から確率で逃げる。モンスターより強いほど成功確率が上昇 |
| コマンド | 説明 |
| こうげき | 通常攻撃を行う。攻撃力が高いほど大きいダメージ。装備武器次第では属性などが変化する |
| とくぎ | 習得している特技を選択し使用する |
| じゅもん | 習得している呪文を選択し使用する |
| どうぎ | そのキャラの所持品から選択し使用する |
| ぼうぎょ | 防御してそのターンの受けるダメージを半減させる |
| そうび | 装備品を変更する |

「作戦」は行動の方針を決定するもので、戦闘参加メンバーそれぞれに設定できます。
「めいれいさせろ」ではプレイヤーが行動を選択できますが、それ以外ではそれぞれ決められた作戦の方針に従って行動決定します。
「特技」と「呪文」はMPを消費して繰り出す技。
基本的にキャラクターごとに習得するものが決まっていますが、今回は新要素「巻物」を使うことで任意のキャラクターに特技と呪文を習得させることができます。
戦闘は以下のいずれかの条件を満たすことで終了します。
戦闘からは確実に逃げられるわけではなく、失敗することもあります。
敵より一定以上強い場合は確実に逃げられるようになります。

敵を全滅させるとレベルアップに必要な「経験値」と、買い物に必要なお金「ゴールド」を入手できます。
また、低確率で何らかのアイテムを入手できる場合も。
何をドロップするかはモンスターごとに決められています。
全員が戦闘不能になって敗北すると全滅となります。
この時、以下の4つから選択します。
基本的に「教会から再開する」を選択するメリットはありません。
オートセーブから再開するのが無難です。
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